FishWatching Короткие записи

Особенности подвеса хрусталика в разных группах рыб

Сегодня предметом нашего обсуждения вновь станет зрение рыб, а именно, как я и обещал в прошлый раз, особенности крепления хрусталика к стенкам глазного яблока в разных группах этих позвоночных.

До недавнего времени мне казалось, что в этой области нет ничего интересного, однако в процессе написания предыдущего поста я с удивлением узнал, что такая, казалось бы, простая и на первый взгляд до банальности скучная тема может быть сложной и в некотором отношении весьма интригующей.

Суть здесь вот в чем: оказывается, если ранее считалось, что хрусталик рыб имеет простое дорзо-вентральное крепление и каких-либо дополнительных нюансов, заслуживающих отдельной дискуссии, здесь не обнаруживалось, то результаты недавних исследований вдруг открыли перед учеными целый пласт новой информации и показали, что здесь есть о чем поговорить и что обсудить. Дело в том, что при более подробном изучении внутреннего строения глаза с помощью электронного сканирующего микроскопа выяснилось, что у разных групп хрусталик крепится к стенке глазного яблока не только с помощью дорсальной связки и вентральной мышцы, но и посредством дополнительных соединительно-тканных волокон. Что интересно - расположение этих волокон у разных видов имеет свои характерные особенности, а кроме того, некоторые особенности обнаружились и в строении как вентральной связки, так и дорсальной мышцы.

Давайте рассмотрим это подробнее.

ТИПЫ КРЕПЛЕНИЯ ХРУСТАЛИКА У РЫБ

Исследование показало, что в группе рыб можно выделить по крайней мере три основных типа крепления хрусталика к стенкам глазного яблока.

Типы подвеса хрустика к стенкам глазного яблока. Изображение взято из статьи Gustafsson OSE, Ekstrom P, Kroger RHH (2012) Sturgeons, sharks and rays have multifocal crystalline lenses and simi- lar lens suspension apparatuses

Первый из них встречается у миног (отр. Petromyzontiformes). У них имеются радиальные волокна, идущие от кольцевой зоны в стенке глазного яблока (ora retinalis) к экватору хрусталика и прикрепляющиеся к нему посредством V-образного основания. Эти волокна формируют тонкую прозрачную кольцевую мембрану, разделяющую внутреннее пространство глаза на переднюю и заднюю камеры. Считается, что в определенном положении хрусталик удерживается за счет разности давлений в этих камерах. Такая система подвеса хрусталика имеет выраженную радиальную симметрию.

Удивительно, но практически идентичный способ крепления хрусталика с помощью кольцевой мембраны обнаруживается у такой филогенетически далекой по отношению к миногам группы, как Двоякодыщащие рыбы (Dipnoi).

Крепление хрусталика в глазах миноги и рогозуба. Изображение взято из статьи Gustafsson, O.S.E., Ekström, P. and Kröger, R.H.H. (2010) A fibrous membrane suspends the multifocal lens in the eyes of lampreys and African lungfishes

Второй тип крепления хрусталика к стенкам глазного яблока демонстрируют современные Пластиножаберные (Elasmobranchii) (акулы, скаты и химеры), а с небольшими нюансами и Chondrostei (осетры и веслоносы) из группы Actinopterigii. Он заключается в наличии у этих рыб системы подвеса с четкой дорзо-вентральной симметрией - широкой (по сравнению с Teleostei) дорсальной связки и вентральной папиллы (небольшой вырост, включающий мышцу musculus protractor lentis) в окружении (то есть папилла оказывается как бы внутри) тонких соединительных волокон вентральной связки. Интересно, что у акул и химер, а также у осетров, папилла непосредственно касается хрусталика, в то время как у скатов она менее развита и хрусталика не касается. Кроме того, у скатов имеется множество менее выраженных дополнительных волокон, идущих с разных сторон от стенки глазного яблока к экватору хрусталика.

Папилла у акул, осетров и скатов. Изображение взято из статьи Gustafsson OSE, Ekstrom P, Kroger RHH (2012) Sturgeons, sharks and rays have multifocal crystalline lenses and similar lens suspension apparatuses

Внутреннее строение глаза акул, скатов и осетра. Изображение взято из статьи Gustafsson OSE, Ekstrom P, Kroger RHH (2012) Sturgeons, sharks and rays have multifocal crystalline lenses and similar lens suspension apparatuses

Внутреннее строение глаза Химеры. Изображение взято из статьи Kröger RH, Gustafsson OS, Tuminaite I. (2014) Suspension and optical properties of the crystalline lens in the eyes of basal vertebrates

Некоторые отличия во всей этой конструкции есть у веслоносов (сем. Polyodontidae), у которых, так же, как и у акул и осетровых, имеется широкая дорсальная связка, вентральная связка и вентральная папилла, а из уникальных структур, не известных для других групп рыб, - сеть отходящих от района папиллы тонких волокон, охватывающих заднюю (ту, что направлена к хвостовому плавнику) часть хрусталика.

Строение глаза веслоноса. Изображение взято из статьи Kröger RH, Gustafsson OS, Tuminaite I. (2014) Suspension and optical properties of the crystalline lens in the eyes of basal vertebrates

Ну а третий тип подвеса хрусталика обнаруживается у классических Teleostei. Он заключается в наличии у них дорсальной связки (за редким исключением узкой по сравнению с акулами и осетровыми) и вентрально расположенной мышцы, которая крепится к хрусталику посредством короткой связки. Местом прикрепления и мышцы, и дорсальной связки является экватор хрусталика. Кроме того, недавние исследования показали, что у Teleostei имеются также дополнительные связки, на которых подвешивается хрусталик, - в разных группах это еще до 5 разных связок, так что в совокупности с дорсальной связкой и связкой вентральной мышцы m. retractor lentis, общее количество точек подвешивания хрусталика может достигать семи! Все эти дополнительные соединительно-тканные волокна обнаруживаются только с помощью электронного микроскопа, и, в отличие от дорсальной связки и вентральной мышцы, не видны в световой микроскоп. Важно отметить, что при наличии таких дополнительных связок вся система подвеса хрусталика становится асимметричной.

Если не вдаваться в подробности, то у большинства Teleostei из дополнительных связок имеется идущая от передней стенки глазного яблока к хрусталику фронтальная связка (frontal ligament), крепящаяся к нему в том же месте, что и связка мышцы, а кроме того, еще одна или две небольших связки, одна из которых расположена назо-дорсально (nasal suspensory ligament), вторая дорзо-каудально (temporal suspensory ligament).

Схема подвеса хрусталика у классических Teleostei. Изображение взято из статьи Khorramshahi O, Schartau JM, Kröger RH. (2008) A complex system of ligaments and a muscle keep the crystalline lens in place in the eyes of bony fishes (teleosts).

КРЕПЛЕНИЕ ХРУСТАЛИКА У ПРЕДСТАВИТЕЛЕЙ БАЗАЛЬНЫХ ГРУПП ACTINOPTERIGII

Интересны в этой связи особенности строения и расположения связок-подвесов у представителей базальных групп Actinopterigii - многоперов (Polypteriformes), амии (Amiiformes) и панцирных щук (Lepisosteiformes).

Так, у Amia - единственного дожившего до наших дней представителя отряда Amiiformes (вместе с Lepisosteiformes является сестринской группой по отношению к остальным Teleostei) - главной особенностью системы подвеса хрусталика является то, что он прикреплен к стенкам глазного яблока двумя близко расположенными друг к другу дорсальными связками (а не одной) и вентрально расположенной мышцей (крепится к хрусталику через связку), рядом с которой (каудально) проходят дополнительные соединительные волокна (также как и мышца, они крепятся к хрусталику вентрально). Кроме того, у Amia имеется хорошо обособленная фронтальная связка, связывающая вентральную мышцу со стенкой глазного яблока. Отмечается также, что места крепления всех связок расположены не на экваторе хрусталика, а на его задней полусфере.

Внутреннее строение глаза Amia. Изображение взято из статьи Kröger RH, Gustafsson OS, Tuminaite I. (2014) Suspension and optical properties of the crystalline lens in the eyes of basal vertebrates

Отличительной чертой Lepisosteiformes является наличие чрезвычайно широкой по сравнению с классическими Teleostei дорсальной связки, на которую подвешивается хрусталик, а также то, что вентральная мышца крепится к хрусталику не только через связку, но и с помощью дополнительных соединительно-тканных волокон. Таким образом, вся эта система имеет скорее дорзо-вентральную симметрию и больше напоминает второй тип крепления хрусталика, характерный для акул и осетровых.

Строение глаза Панцирной щуки. Изображение взято из статьи Kröger RH, Gustafsson OS, Tuminaite I. (2014) Suspension and optical properties of the crystalline lens in the eyes of basal vertebrates

Уникальной характеристикой Многоперовых (Polypteriformes) является строение вентральной мышцы - она крепится к хрусталику через связку, а по направлению к стенке глазного яблока разветвляется на два рукава и крепится к ней двух точках, формируя своеобразную арку. От этой мышцы (от района ее крепления к хрусталику) к стенке глазного яблока идет дополнительная связка, напоминающая фронтальную связку классических Teleostei. Что касается дорсальной связки, то в работе Kroger с соавторами [4] почему-то указывается, что она крепится дорсально, хотя на представленных изображениях видно, что ее крепление расположено назо-дорсально. Тем не менее, очевидно, что эта связка широкая и состоит из множества достаточно далеко отстоящих друг от друга волокон. С другой стороны хрусталика имеется еще одна связка, идущая слегка вентро-каудально.

Внутреннее строение глаза Многопера. Изображение взято из статьи Kröger RH, Gustafsson OS, Tuminaite I. (2014) Suspension and optical properties of the crystalline lens in the eyes of basal vertebrates

ПОДВЕС ХРУСТАЛИКА И ФИЛОГЕНИЯ РЫБ

Вся приведенная выше информация может показаться ничем не примечательной - ну какая, скажите вы, разница, откуда и куда у каких групп идут волокна, и как выглядит или крепится мышца (!?) - однако фундаментальность данного исследования раскрывается, если мы попробуем сопоставить полученные результаты с предполагаемой схемой филогенетических отношений в группе рыб.

Сразу отмечу, что эти схемы периодически пересматриваются в связи с новыми данными (морфологическими, генетическими, палеонтологическими и тп) и в части некоторых групп не являются общепризнанными. Мы, как и Gustafsson с соавторами [2], обратимся к схеме из последнего издания книги «Рыбы Мира» Нельсона (см. рисунок ниже).

Филогененические отношения основных групп рыб. Изображение взято из статьи Gustafsson OSE, Ekstrom P, Kroger RHH (2012) Sturgeons, sharks and rays have multifocal crystalline lenses and similar lens suspension apparatuses

Как мы помним, первый - радиально-симметричный - тип подвеса хрусталика встречается у миног и рогозуба, положение которых на филогенетическом древе рыб чрезвычайно далеко. При этом две эти группы, очевидно, связаны - хотя бы потому, что современные миноги являются потомками общего с челюстноротыми предка. У челюстноротых рыб, в свою очередь, можно выделить две большие ветви - Лучеперых рыб (Actinopterigii) и лопатеперых рыб (Sarcopterigii). Так вот, рогозубы являются представителями Лопастеперых рыб, и, если учесть, что именно Лопастеперые рыбы вышли на сушу и дали начало всей современной наземной позвоночной жизни, не удивительно, что система подвеса хрусталика в глазе млекопитающих и рептилий также имеет радиальную симметрию. Принимая во внимание это сходство, можно предположить, что Лопастеперые ближе к древним бесчелюстным предкам, чем Лучеперые.

Схожесть подвеса хрусталика (второй тип с широкой дорсальной связкой и вентральной папиллой) демонстрирует возможные отдаленные родственные связи в группе Chondrichthyes +Acipenseriformes, а также некоторую обособленность скатов (Batomorphi), у которых обнаруживаются радиально-симметричные структуры, схожие с первым типом крепления.

Традиционно наибольшие дискуссии вызывает положение базальных групп Actinopterigii - амии, многоперов и панцирных щук. Многоперовые на филогенетическом древе сближаются с осетровыми (Acipenseriformes), что отчасти подтверждается и некоторой схожестью системы подвеса хрусталика (наличие широкой дорсальной связки). Еще большее сходство с Осетровыми демонстрируют Lepisosteiformes, в то время как Amia, включаемая вместе с ними с группу Holostei, кажется, имеет несколько отличную систему подвеса. При этом у Amia и многоперов, в отличие от панцирных щук, имеется развитая фронтальная связка, что объединяет их с классическими Teleostei.

Как бы то ни было, выяснение филогенетических отношений разных групп - сложная комплексная задача, поэтому опираться только на данные о каком-то одном признаке будет совершенно неправильно. В частности, сходство в строении системы подвеса хрусталика может иметь экологические причины (сходство условий обитания) и возникать независимо друг от друга даже у далеких групп, не имеющих общих предков.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

[1] Gustafsson, O.S.E., Ekström, P. and Kröger, R.H.H. (2010) A fibrous membrane suspends the multifocal lens in the eyes of lampreys and African lungfishes. J. Morphol., 271: 980-989. https://doi.org/10.1002/jmor.10849

[2] Gustafsson OSE, Ekstrom P, Kroger RHH (2012) Sturgeons, sharks and rays have multifocal crystalline lenses and similar lens suspension apparatuses // J Morphol 273:746–753

[3] Khorramshahi O, Schartau JM, Kröger RH. (2008) A complex system of ligaments and a muscle keep the crystalline lens in place in the eyes of bony fishes (teleosts). Vision Res. 2008 Jun;48(13):1503-8. doi: 10.1016/j.visres.2008.03.017.

[4] Kröger RH, Gustafsson OS, Tuminaite I. (2014) Suspension and optical properties of the crystalline lens in the eyes of basal vertebrates // J Morphol. 2014 Jun;275(6):613-22. doi: 10.1002/jmor.20240