Особенности подвеса хрусталика в разных группах рыб

Сегодня предметом нашего обсуждения вновь станет зрение рыб, а именно, как я и обещал в прошлый раз, особенности крепления хрусталика к стенкам глазного яблока в разных группах этих позвоночных.

До недавнего времени мне казалось, что в этой области нет ничего интересного, однако в процессе написания предыдущего поста я с удивлением узнал, что такая, казалось бы, простая и на первый взгляд до банальности скучная тема может быть сложной и в некотором отношении весьма интригующей.

Суть здесь вот в чем: оказывается, если ранее считалось, что хрусталик рыб имеет простое дорзо-вентральное крепление и каких-либо дополнительных нюансов, заслуживающих отдельной дискуссии, здесь не обнаруживалось, то результаты недавних исследований вдруг открыли перед учеными целый пласт новой информации и показали, что здесь есть о чем поговорить и что обсудить. Дело в том, что при более подробном изучении внутреннего строения глаза с помощью электронного сканирующего микроскопа выяснилось, что у разных групп хрусталик крепится к стенке глазного яблока не только с помощью дорсальной связки и вентральной мышцы, но и посредством дополнительных соединительно-тканных волокон. Что интересно - расположение этих волокон у разных видов имеет свои характерные особенности, а кроме того, некоторые особенности обнаружились и в строении как вентральной связки, так и дорсальной мышцы.

Давайте рассмотрим это подробнее.

Исследование показало, что в группе рыб можно выделить по крайней мере три основных типа крепления хрусталика к стенкам глазного яблока.

Первый из них встречается у миног (отр. Petromyzontiformes). У них имеются радиальные волокна, идущие от кольцевой зоны в стенке глазного яблока (ora retinalis) к экватору хрусталика и прикрепляющиеся к нему посредством V-образного основания. Эти волокна формируют тонкую прозрачную кольцевую мембрану, разделяющую внутреннее пространство глаза на переднюю и заднюю камеры. Считается, что в определенном положении хрусталик удерживается за счет разности давлений в этих камерах. Такая система подвеса хрусталика имеет выраженную радиальную симметрию.

Удивительно, но практически идентичный способ крепления хрусталика с помощью кольцевой мембраны обнаруживается у такой филогенетически далекой по отношению к миногам группы, как Двоякодыщащие рыбы (Dipnoi).

Второй тип крепления хрусталика к стенкам глазного яблока демонстрируют современные Пластиножаберные (Elasmobranchii) (акулы, скаты и химеры), а с небольшими нюансами и Chondrostei (осетры и веслоносы) из группы Actinopterigii. Он заключается в наличии у этих рыб системы подвеса с четкой дорзо-вентральной симметрией - широкой (по сравнению с Teleostei) дорсальной связки и вентральной папиллы (небольшой вырост, включающий мышцу musculus protractor lentis) в окружении (то есть папилла оказывается как бы внутри) тонких соединительных волокон вентральной связки. Интересно, что у акул и химер, а также у осетров, папилла непосредственно касается хрусталика, в то время как у скатов она менее развита и хрусталика не касается. Кроме того, у скатов имеется множество менее выраженных дополнительных волокон, идущих с разных сторон от стенки глазного яблока к экватору хрусталика.

Некоторые отличия во всей этой конструкции есть у веслоносов (сем. Polyodontidae), у которых, так же, как и у акул и осетровых, имеется широкая дорсальная связка, вентральная связка и вентральная папилла, а из уникальных структур, не известных для других групп рыб, - сеть отходящих от района папиллы тонких волокон, охватывающих заднюю (ту, что направлена к хвостовому плавнику) часть хрусталика.

Ну а третий тип подвеса хрусталика обнаруживается у классических Teleostei. Он заключается в наличии у них дорсальной связки (за редким исключением узкой по сравнению с акулами и осетровыми) и вентрально расположенной мышцы, которая крепится к хрусталику посредством короткой связки. Местом прикрепления и мышцы, и дорсальной связки является экватор хрусталика. Кроме того, недавние исследования показали, что у Teleostei имеются также дополнительные связки, на которых подвешивается хрусталик, - в разных группах это еще до 5 разных связок, так что в совокупности с дорсальной связкой и связкой вентральной мышцы m. retractor lentis, общее количество точек подвешивания хрусталика может достигать семи! Все эти дополнительные соединительно-тканные волокна обнаруживаются только с помощью электронного микроскопа, и, в отличие от дорсальной связки и вентральной мышцы, не видны в световой микроскоп. Важно отметить, что при наличии таких дополнительных связок вся система подвеса хрусталика становится асимметричной.

Если не вдаваться в подробности, то у большинства Teleostei из дополнительных связок имеется идущая от передней стенки глазного яблока к хрусталику фронтальная связка (frontal ligament), крепящаяся к нему в том же месте, что и связка мышцы, а кроме того, еще одна или две небольших связки, одна из которых расположена назо-дорсально (nasal suspensory ligament), вторая дорзо-каудально (temporal suspensory ligament).

Интересны в этой связи особенности строения и расположения связок-подвесов у представителей базальных групп Actinopterigii - многоперов (Polypteriformes), амии (Amiiformes) и панцирных щук (Lepisosteiformes).

Так, у Amia - единственного дожившего до наших дней представителя отряда Amiiformes (вместе с Lepisosteiformes является сестринской группой по отношению к остальным Teleostei) - главной особенностью системы подвеса хрусталика является то, что он прикреплен к стенкам глазного яблока двумя близко расположенными друг к другу дорсальными связками (а не одной) и вентрально расположенной мышцей (крепится к хрусталику через связку), рядом с которой (каудально) проходят дополнительные соединительные волокна (также как и мышца, они крепятся к хрусталику вентрально). Кроме того, у Amia имеется хорошо обособленная фронтальная связка, связывающая вентральную мышцу со стенкой глазного яблока. Отмечается также, что места крепления всех связок расположены не на экваторе хрусталика, а на его задней полусфере.

Отличительной чертой Lepisosteiformes является наличие чрезвычайно широкой по сравнению с классическими Teleostei дорсальной связки, на которую подвешивается хрусталик, а также то, что вентральная мышца крепится к хрусталику не только через связку, но и с помощью дополнительных соединительно-тканных волокон. Таким образом, вся эта система имеет скорее дорзо-вентральную симметрию и больше напоминает второй тип крепления хрусталика, характерный для акул и осетровых.

Уникальной характеристикой Многоперовых (Polypteriformes) является строение вентральной мышцы - она крепится к хрусталику через связку, а по направлению к стенке глазного яблока разветвляется на два рукава и крепится к ней двух точках, формируя своеобразную арку. От этой мышцы (от района ее крепления к хрусталику) к стенке глазного яблока идет дополнительная связка, напоминающая фронтальную связку классических Teleostei. Что касается дорсальной связки, то в работе Kroger с соавторами [4] почему-то указывается, что она крепится дорсально, хотя на представленных изображениях видно, что ее крепление расположено назо-дорсально. Тем не менее, очевидно, что эта связка широкая и состоит из множества достаточно далеко отстоящих друг от друга волокон. С другой стороны хрусталика имеется еще одна связка, идущая слегка вентро-каудально.

Вся приведенная выше информация может показаться ничем не примечательной - ну какая, скажите вы, разница, откуда и куда у каких групп идут волокна, и как выглядит или крепится мышца (!?) - однако фундаментальность данного исследования раскрывается, если мы попробуем сопоставить полученные результаты с предполагаемой схемой филогенетических отношений в группе рыб.

Сразу отмечу, что эти схемы периодически пересматриваются в связи с новыми данными (морфологическими, генетическими, палеонтологическими и тп) и в части некоторых групп не являются общепризнанными. Мы, как и Gustafsson с соавторами [2], обратимся к схеме из последнего издания книги «Рыбы Мира» Нельсона (см. рисунок ниже).

Как мы помним, первый - радиально-симметричный - тип подвеса хрусталика встречается у миног и рогозуба, положение которых на филогенетическом древе рыб чрезвычайно далеко. При этом две эти группы, очевидно, связаны - хотя бы потому, что современные миноги являются потомками общего с челюстноротыми предка. У челюстноротых рыб, в свою очередь, можно выделить две большие ветви - Лучеперых рыб (Actinopterigii) и лопатеперых рыб (Sarcopterigii). Так вот, рогозубы являются представителями Лопастеперых рыб, и, если учесть, что именно Лопастеперые рыбы вышли на сушу и дали начало всей современной наземной позвоночной жизни, не удивительно, что система подвеса хрусталика в глазе млекопитающих и рептилий также имеет радиальную симметрию. Принимая во внимание это сходство, можно предположить, что Лопастеперые ближе к древним бесчелюстным предкам, чем Лучеперые.

Схожесть подвеса хрусталика (второй тип с широкой дорсальной связкой и вентральной папиллой) демонстрирует возможные отдаленные родственные связи в группе Chondrichthyes +Acipenseriformes, а также некоторую обособленность скатов (Batomorphi), у которых обнаруживаются радиально-симметричные структуры, схожие с первым типом крепления.

Традиционно наибольшие дискуссии вызывает положение базальных групп Actinopterigii - амии, многоперов и панцирных щук. Многоперовые на филогенетическом древе сближаются с осетровыми (Acipenseriformes), что отчасти подтверждается и некоторой схожестью системы подвеса хрусталика (наличие широкой дорсальной связки). Еще большее сходство с Осетровыми демонстрируют Lepisosteiformes, в то время как Amia, включаемая вместе с ними с группу Holostei, кажется, имеет несколько отличную систему подвеса. При этом у Amia и многоперов, в отличие от панцирных щук, имеется развитая фронтальная связка, что объединяет их с классическими Teleostei.

Как бы то ни было, выяснение филогенетических отношений разных групп - сложная комплексная задача, поэтому опираться только на данные о каком-то одном признаке будет совершенно неправильно. В частности, сходство в строении системы подвеса хрусталика может иметь экологические причины (сходство условий обитания) и возникать независимо друг от друга даже у далеких групп, не имеющих общих предков.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

[1] Gustafsson, O.S.E., Ekström, P. and Kröger, R.H.H. (2010) A fibrous membrane suspends the multifocal lens in the eyes of lampreys and African lungfishes. J. Morphol., 271: 980-989. https://doi.org/10.1002/jmor.10849

[2] Gustafsson OSE, Ekstrom P, Kroger RHH (2012) Sturgeons, sharks and rays have multifocal crystalline lenses and similar lens suspension apparatuses // J Morphol 273:746–753

[3] Khorramshahi O, Schartau JM, Kröger RH. (2008) A complex system of ligaments and a muscle keep the crystalline lens in place in the eyes of bony fishes (teleosts). Vision Res. 2008 Jun;48(13):1503-8. doi: 10.1016/j.visres.2008.03.017.

[4] Kröger RH, Gustafsson OS, Tuminaite I. (2014) Suspension and optical properties of the crystalline lens in the eyes of basal vertebrates // J Morphol. 2014 Jun;275(6):613-22. doi: 10.1002/jmor.20240